BIODIVERSIDADE DE INTERAÇÕES ENTRE VERTEBRADOS FRUGÍVOROS E PLANTAS DA MATA ATLÂNTICA DO SUDESTE DO BRASIL

BIODIVERSIDADE DE INTERAÇÕES ENTRE VERTEBRADOS FRUGÍVOROS E PLANTAS DA MATA ATLÂNTICA DO SUDESTE DO BRASIL

Auxílio FAPESP 98/05090-6

BIODIVERSIDADE DE INTERAÇÕES ENTRE VERTEBRADOS FRUGÍVOROS E PLANTAS DA MATA ATLÂNTICA DO SUDESTE DO BRASIL

A interação mutualística entre as angiospermas e os vertebrados frugívoros alcançou seu clímax nas florestas tropicais, onde estes animais contribuem para a dispersão de sementes de diversas espécies de plantas (Pijl, 1969; Regal ,1977; Snow, 1981b; Howe & Smallwood, 1982, Leighton & Leighton, 1983). Dentre as áreas tropicais, a região neotropical concentra hoje a maior riqueza e diversidade de aves e mamíferos frugívoros, distribuídos em numerosas e diversificadas guildas alimentares (Charles-Dominique et al., 1981; Smythe, 1986; Fleming et al., 1987; Howe & Westley, 1988; Terborgh, 1992).

Nos últimos 20 anos, diversos estudos têm demonstrado a importância desse mutualismo na determinação da estrutura e da dinâmica das comunidades tropicais. Seus mecanismos complexos, moldados por pressões coevolutivas difusas e caracterizados por adaptações que integram grupos de organismos aos invés de pares de espécies, ainda são mal conhecidos para muitas espécies de plantas assim como para seu elenco de dispersores no mais variados biomas tropicais (Janzen, 1980; Fleming, 1991; Charles-Dominique, 1993).

Nos neotrópicos, frugívoros compõem uma parcela significativa da biomassa de vertebrados (Willis, 1980; Terborgh, 1986). Este grupo é particularmente vulnerável às variações sazonais na oferta e disponibilidade de alimento (Foster, M. 1977; Foster, R. 1982), às modificações estruturais em seus habitats, como por exemplo a fragmentação ou retirada seletiva das plantas que lhes servem de alimento (Willis, 1979; Howe, 1984), ou ainda às pressões exercidas pela caça e comércio ilegal (Robinson & Redford, 1991). Muitas espécies de aves frugívoras neotropicais são atualmente consideradas ameaçadas de extinção (Collar et al. 1992). Em contrapartida, é justamente esta vulnerabilidade que confere aos vertebrados frugívoros o status de bons indicadores ecológicos na detecção de alterações ambientais (Strahl & Grajal, 1991), ou no planejamento de medidas conservacionistas (Powell & Bjork, 1995).

Apesar da dificuldade para avaliar o grau de interdependência existente entre os frugívoros e as plantas que dispersam, é bem reconhecido o fato de que algumas espécies de plantas se destacam na dieta de alguns frugívoros ao longo do ano, principalmente durante as épocas de escassez alimentar (Howe, 1977, 1981). Tais plantas são denominadas genericamente de "recurso-chave" e sua presença parece ser essencial para a manutenção da organização e diversidade de uma comunidade (Gilbert, 1980; Mills et al., 1993). A estrutura trófica de comunidades de frugívoros e suas fontes de alimento, não apenas em relação a recursos considerados "chaves", desempenha um papel importante na manutenção da heterogeneidade espacial e da diversidade taxonômica das florestas neotropicais (Gilbert, 1980; Stiles, 1985).

A análise das relações tróficas de comunidades tem sido encarada como uma ferramenta útil na implementação de medidas que preservem a biodiversidade de ambientes tropicais (Soulé & Simberloff, 1986). Contudo, é necessário mensurar a biodiversidade não somente por meio de censos detalhados de espécies de animais e plantas, mas também por meio da investigação meticulosa de suas tramas e interações alimentares, cujo desconhecimento pode impedir uma compreensão mais integrada sobre o funcionamento de sistemas muitas vezes frágeis (Walker, 1992). Nesse aspecto, as interações animal-planta, das quais participam herbívoros, nectarívoros, frugívoros e granívoros, são fundamentais como determinantes de biodiversidade e fortemente recomendadas como objeto de estudo, principalmente nos neotrópicos (Gilbert, 1980).

A Mata Atlântica (sensu lato), que originalmente recobria boa parte da região costeira do Brasil, avançando para o interior em alguns trechos, acha-se hoje bastante fragmentada ao longo de sua área de distribuição, tendo sido reduzida a menos de 10% da sua cobertura original (Fonseca, 1985). De fisionomia bastante variada, geralmente condicionada por fatores climáticos, edáficos e topográficos, e estendendo-se por uma região densamente povoada, a floresta atlântica representa ainda hoje um dos maiores polos extra-amazônicos de diversidade biológica, o que a coloca entre as áreas prioritárias para implantação de medidas conservacionistas (Lino, 1992; Terborgh, 1992). No estado de São Paulo ainda ocorrem grandes extensões de mata atlântica razoavelmente bem conservadas, em parte devido às difíceis condições de acesso e exploração agrícola impostas por um relevo muito acidentado (SOS Mata Atlântica & INPE, 1992; Leitão-Filho, 1993).

A riqueza de espécies de plantas zoocóricas e de vertebrados frugívoros é relativamente alta nesse bioma (Galetti, 1996), sendo que diversos desses vertebrados estão hoje reconhecidamente ameaçados de extinção (Collar et al. 1987, 1992; Terborgh, 1992, Galetti et al., 1997). Por outro lado, as particularidades locais impostas por uma longa área de distribuição (desde Alagoas até o Rio Grande do Sul), determinam características biogeográficas próprias a cada um dos sistemas que compõem esta formação vegetal, resultando em diferenças marcantes na maneira como as comunidades de organismos se estruturam e interagem (Reis, 1995). O monitoramento das interações entre vertebrados frugívoros e suas fontes de alimento é, portanto, uma maneira bastante objetiva de avaliar a interdependência entre componentes importantes dessas comunidades, gerando subsídios que ajudarão a compor um perfil dinâmico da biodiversidade de plantas e animais para uma dada localidade.

Þ a importância do mutualismo entre plantas zoocóricas e vertebrados frugívoros na organização da estrutura e dinâmica das comunidades de Mata Atlântica;

Þ as metas do programa especial de pesquisa "Conservação e uso sustentável da biodiversidade do Estado de São Paulo - BIOTA/SP" (ver anexo 1);

2.1. Caracterizar a dieta frugívora de vertebrados em diferentes períodos do ano.

Este projeto será desenvolvido no Parque Estadual Intervales (PEI), localizado no sudeste do estado de São Paulo e abrangendo os municípios de Ribeirão Grande (sede), Guapiara, Apiaí, Sete Barras e Eldorado Paulista, com uma área total de aprox. 50.000 ha. O gradiente altitudinal do PEI varia de 60 m, no vale do Ribeira, até cerca de 1100 m, na crista da Serra de Paranapiacaba. O PEI pertence à Área de Proteção Ambiental (A.P.A.) da Serra do Mar, fazendo limite com o Parque Estadual Turístico do Alto da Ribeira (PETAR), com o Parque Estadual Carlos Botelho e com a Estação Ecológica de Xitué. A área conjunta destas unidades de conservação totaliza cerca de 120.000 ha contínuos de área preservada (Fundação Florestal, 1997). Diversas fisionomias vegetais podem ser encontradas no PEI, condicionadas por fatores históricos ou fisiográficos (Feitosa-Nascimento, 1994; Almeida-Scabbia, 1996, Mantovani, no prelo). O clima apresenta características distintas, dependendo da região considerada, podendo ser mais quente e úmido nas mais baixas altitudes e encostas voltadas para o Vale do Rio Ribeira e mais frio nas maiores altitudes e reversos da Serra de Paranapiacaba (Mantovani, no prelo).

Pelo menos três áreas serão selecionadas no PEI, de modo a amostrar trechos representativos da variação altitudinal e fisionômica da vegetação: a área da Sede (800-900), a base do Carmo (500-800 m) e a base Saibadela (70-300 m). Cada área selecionada será estudada pelo período de dois anos, algumas simultaneamente. Serão realizadas visitas com frequência variando de mensal a semestral em cada uma, dependendo do cronograma específico de cada equipe, de modo a distribuir a coleta de dados dentro da variação climática anual. Cada visita terá a duração útil de cinco dias.

No âmbito geral do projeto haverá cinco abordagens básicas, que serão aplicadas a qualquer das áreas estudadas, com o objetivo de responder as questões centrais colocadas no item 3. No aspecto particular, entretanto, algumas questões acessórias estarão sendo respondidas através das atividades desenvolvidas por colaboradores, na forma específica de projetos de iniciação científica, mestrado, doutorado e pós-doutorado. As cinco abordagens principais são:

É esta abordagem que fornecerá o elemento essencial para se atingir o objetivo central do projeto, ou seja, o registro da interação entre vertebrados frugívoros e plantas. As interações serão estudadas por meio das seguintes técnicas:

A área de estudo será percorrida por dois ou mais observadores treinados na identificação de plantas zoocóricas, mamíferos e aves silvestres, em diferentes horas do dia, que registrarão em protocolo de campo todos os eventos de frugivoria observados, incluindo: espécies envolvidas (animais e plantas), habitat, estrato da vegetação, hora, número de indivíduos de cada espécie de frugívoro, comportamento de interação com a planta (modos de coleta e ingestão de frutos). Estes eventos de frugivoria, ou registros de alimentação, serão obtidos ao longo de caminhadas regulares ou pela observação dos visitantes de árvores com frutos durante um tempo definido ("árvores-focais"). Os registros de alimentação constituirão as unidades amostrais para cada área de estudo (cf. Wheelwright et al., 1984). Os animais serão identificados visualmente, com auxílio de binóculo, ou auditivamente, por meio de suas vocalizações.

Simultaneamente à observação direta da frugivoria (ver item anterior), serão recolhidas todas as fezes de vertebrados encontradas sob poleiros de alimentação, abrigos ou ao longo de trilhas da área de estudo. Estas fezes serão acondicionadas em sacos de papel impermeável e posteriormente triadas no LIVEP. As sementes encontradas serão separadas das fezes, lavadas, contadas e caraterizadas quanto à massa e dimensões. A identificação será feita por comparação com o material depositado na coleção de referência de sementes.

Eventualmente, uma parte de cada amostra poderá ser destinada a experimentos de germinação, para evidenciar a sua viabilidade após a passagem pelo tubo digestivo do frugívoro. Neste caso, os experimentos de germinação serão realizados sob condições controladas de luz e temperatura no LIVEP.

Embora esta técnica nem sempre garanta a identificação imediata do frugívoro para cada amostra fecal encontrada, a sua utilização, juntamente com a observação direta da frugivoria, constitui-se num dos meios mais indicados para se obter informações sobre as interações de alguns frugívoros de médio e grande porte (Fragoso, 1997; Galetti et al., 1997; Passos, 1997).

Aves e morcegos são considerados importantes grupos de frugívoros neotropicais (Heithaus et al. 1975; McKey, 1975; Janzen, 1983; Howe, 1986). Os frutos de numerosas espécies de plantas neotropicais são comidos e têm suas sementes dispersas por aves frugívoras (Snow, 1981a, Wheelwright et al., 1984) e mais de 25% das espécies de árvores tropicais são dispersas por morcegos (Heithaus, 1982), sendo que morcegos filostomídeos são os mais eficientes dispersores na região neotropical (Heithaus et al., 1975, Marinho-Filho & Sazima, 1989).

Por estas razões, estes dois grupos de frugívoros foram escolhidos para uma análise mais detalhada da dieta, que permita comparações tróficas mais precisas entre áreas. Além disso, o uso de redes de neblina é um método que fornece resultados quantitativamente comparáveis em estudos da ecologia alimentar tanto de aves (Karr et al., 1990; Levey, 1988a, b) como de morcegos frugívoros (Marinho-Filho, 1991, Willig et al., 1993; Faria, 1996). Embora a amostragem por este método fique restrita à região do sub-bosque em habitats florestados (Thomas & La Val, 1988; Blake & Loiselle, 1991), onde é difícil a detecção de registros visuais, a produção de frutos nesse ambiente ao longo do ano é geralmente constante, bem como a diversidade de frugívoros (Levey, 1988a), o que permitirá avaliar o grau de atividade de frugívoros mesmo em épocas com menor disponibilidade de alimento.

Em cada área de estudo serão estabelecidas cinco estações de coleta, sendo utilizadas 10 redes de neblina com 12 m de comp., com quatro bolsas e malha de 36 mm para a captura das aves, distribuídas nos estratos mais baixos da vegetação em cada estação. As redes serão montadas em pontos fixos em cada estação permanecendo abertas por um período de seis horas a partir do nascer do sol, sendo amostrada uma estação por dia. Estima-se, portanto, uma amostragem mensal de 300 horas-rede e um esforço de captura total de 7.200 horas-rede em dois anos de coleta de dados para cada área de estudo (60 horas-rede por estação x 5 dias x 24 meses).

Ao serem retiradas das redes as aves serão mantidas por 20 a 30 min em sacos de tecido para coleta das fezes e/ou sementes regurgitadas. Cada ave será identificada, anilhada com anilhas numeradas de alumínio anodizado, pesada e sexada, sendo após isto liberada próxima ao ponto de captura. As amostras fecais serão então colocadas em sacos de papel impermeável e submetidas aos mesmos tratamentos descritos anteriormente.

Os morcegos serão capturados utilizando-se redes de 6 m de comp., com duas bolsas e malha de 36 mm. As redes serão distribuídas pela área de estudo ao longo de trilhas, clareiras e nas bordas de mata, locais geralmente frequentados por morcegos (Marinho-Filho & Sazima, 1989), e permanecerão abertas por um período aproximado de cinco horas após o ocaso, salvo alterações determinadas pela intensidade lunar (Morrison, 1978). O número de redes e de estações de coleta serão os mesmos adotados para as aves, o que produzirá um esforço total de captura de 3.000 horas-rede em dois anos para cada área de estudo (25 horas-rede por estação x 5 dias x 24 meses).

Ao serem retirados das redes os morcegos serão mantidos por 20 a 30 min em sacos de tecido para coleta de fezes. Cada morcego será identificado, pesado e sexado, sendo então liberado próximo ao ponto de captura. As amostras fecais serão submetidas aos mesmos tratamentos descritos anteriormente.

Pequenos marsupiais e roedores podem exercer um papel importante, mas ainda pouco estudado, na dispersão de sementes de espécies florestais (Charles-Dominique et al., 1981; Price & Jenkins, 1986; Smythe, 1986). As coletas de pequenos mamíferos serão realizadas através de armadilhas tipo Sherman. As armadilhas serão dispostas ao longo de uma trilha num conjunto de quatro blocos, de 10x20 metros, cada qual apresentando 10 parcelas de 2x10 metros, marcadas com estacas. A cada visita mensal, uma das 10 parcelas de cada bloco será sorteada para a colocação de 10 armadilhas, cinco no solo e cinco a aproximadamente 3 m de altura, distribuídas dentro de cada parcela em função da disponibilidade de substratos adequados. Além dos blocos de captura, serão instaladas também 40 armadilhas em ambientes variados na área de estudo, com a finalidade de amostrar uma maior diversidade de habitats, aumentando assim a chance de obter novas interações. Cada armadilha terá seu fundo forrado com papelão e será iscada com um pedaço de banana besuntado com pasta de amendoim no final da tarde, sendo verificada pela manhã. Durante o dia as armadilhas permanecerão fechadas. Este mesmo procedimento será realizado durante três noites consecutivas. Os pequenos mamíferos terrícolas e arborícolas capturados serão inicialmente identificados como morfo-espécies, fotografados, pesados, sexados quando possível, e marcados com pequenos furos ou incisões no pavilhão auricular para reconhecimento individual. As fezes depositadas nas armadilhas serão coletadas para o recolhimento de sementes. Ao término da manipulação os animais serão soltos na proximidade do local da captura. Quando necessário, um exemplar de cada morfo-espécie será coletado e depositado no Museu de História Natural da Unicamp como material testemunho. As identificações serão feitas pelo Dr. Mario de Vivo da USP-Ribeirão Preto.

A identificação das espécies vegetais será feita com base no exame de material herborizado coletado no local, sendo parte dele depositado como espécimes-testemunho no herbário da Unicamp e parte no herbáreo da USP. Para cada espécie vegetal coletada serão registradas também as seguintes informações: período de frutificação, hábito, morfologia dos frutos, massa e dimensões dos frutos, número, massa e dimensões das sementes. Amostras de sementes de cada espécie vegetal serão então depositadas numa coleção científica de referência de sementes, mantida pelo Laboratório de Interações Vertebrados-Plantas (LIVEP) do Departamento de Zoologia da Unicamp.

A variação da disponibilidade temporal de frutos é um dos fatores que mais afetam a dinâmica das comunidades de frugívoros tropicais (Smythe, 1970; Smythe et al., 1982; Leighton & Leighton, 1983; Blake & Loiselle, 1991). Neste projeto, o acompanhamento da fenologia e produção das espécies com frutos potencialmente dispersos por animais será feito por meio de amostragem em parcelas e procura não-sistematizada.

Em cada área de estudo serão lançadas 25 a 30 parcelas de 10 x20 m. Todas as espécies com frutos zoocóricos (cf. Pijl, 1982) encontradas nas parcelas serão identificadas e, sempre que possível, no máximo 10 indivíduos de cada uma terão sua frutificação acompanhada mensalmente. A produção individual de frutos será estimada por meio de observação e contagem direta dos frutos imaturos e maduros de cada planta. No caso de espécies com frutos pequenos e abundantes, a produção individual será estimada extrapolando-se a contagem de alguns ramos ou parte da copa para todo o indivíduo. A produção de frutos nos ambientes amostrados será estimada também por meio de 50 coletores de frutos com 30 x 30 cm, dispostos aleatoriamente no interior de cada parcela. Este método permite amostrar as espécies que, por se situarem no dossel, são de difícil visualização, ou cujo período de frutificação seja muito curto, não coincidindo com as amostragens de campo mensais.

Durante os percursos pelas áreas de estudo serão detectadas várias espécies de plantas zoocóricas, que poderão ou não estar sendo visitadas pelos frugívoros, e que eventualmente não sejam encontradas nas parcelas. Nessas situações, dependendo da acessibilidade, as plantas serão marcadas e sua fenologia passará a ser acompanhada nas visitas seguintes. Este procedimento, embora produza resultados quantitativamente não comparáveis com os obtidos nas parcelas, é extremamente útil na estimativa da disponibilidade e variação de recursos para os frugívoros de uma dada área (Morellato, 1991).

A composição química dos frutos zoocóricos é um dos fatores que tendem a determinar padrões específicos de frugivoria (Herrera, 1985; Jordano, 1995). Neste projeto serão analisadas quimicamente as amostras de frutos maduros de todas as espécies zoocóricas que comporão as matrizes de interações para cada área de estudo, com o objetivo de determinar as variações percentuais de seus constituintes básicos (água, carbohidratos, lipídeos, proteínas, cinzas), além da presença de compostos produzidos pelo metabolismo secundário das plantas, (alcalóides, compostos fenólicos e terpenos). As análises serão realizadas no Laboratório de Ecologia Química e no Laboratório de Produtos Naturais, ambos na Unicamp.

4.4. Análise quantitativa das interações frugívoros-plantas em relação a outros parâmetros da comunidade.

Os modelos teóricos para estrutura de teias tróficas predizem algum tipo de controle de sua complexidade exercido internamente, através das interações entre espécies (Briand, 1983; Law & Blackford, 1992). Isto equivale a dizer que a diversidade biológica em nível da comunidade é controlada pela topologia da teia. A topologia da teia determina a conectância (número de relações verificadas em relação ao número possível dentro da comunidade). Assim como outras medidas quantitativas tomadas em comunidades naturais, a conectância pode ser subestimada, já que depende da estimativa da riqueza em espécies da comunidade. A riqueza é sempre subestimada em comunidades naturais e só pode ser analisada convenientemente através de procedimentos destinados a retirar este vício como por exemplo o "Jackknife" (Cetra et al., 1994; Colwell & Coddington, 1994).

Por outro lado, a topologia da teia de uma comunidade particular é, na maior parte das vezes, analisada quantitativamente sem incluir os processos evolutivos que a geraram. Em se tratando de avaliar a importância da topologia de teias tróficas na determinação da biodiversidade local, os aspectos filogenéticos subjacentes à existência desta comunidade não devem ser desprezados. Por exemplo, 15 espécies de frugívoros mantendo-se em um sistema de conectância 0,8 podem representar coisas muito diferentes se são todas espécies de um mesmo gênero (o que representaria alta redundância filogenética) ou de diferentes classes de vertebrados. Os padrões de evolução das teias devem, portanto, ser incorporados aos modelos teóricos e às análises que visam descrever a relação entre topologia e biodiversidade de sistemas naturais (Gilbert, 1980).

Desse modo, serão desenvolvidas técnicas de estimativa da conectância em comunidades a partir das técnicas de "Bootstrap", "Jackknife" e "Chao" (Colwell & Coddington, 1994), e avaliados o poder de testes baseados nestes procedimentos para testar diferenças de conectância entre comunidades. Também serão construídos modelos nulos para a estrutura da comunidade de frugívoros baseados:

a) na topologia das relações entre espécies de frugívoros e seus recursos, com o objetivo de testar a influência filogenética na estrutura destas relações (existem determinantes filogenéticas para a conectância em comunidades em função da homogeneidade de uso de recursos dentro de gêneros ou famílias?);

b) nos padrões morfológicos e nas relações entre espécies de frugívoros e seus recursos, com o objetivo de testar a importância relativa da filogenia e morfologia na estrutura destas relações (as semelhanças morfológicas observadas em espécies que utilizam recursos similares são resultado da herança de caracteres ou adaptação funcional ao uso destes recursos?).

Pretende-se classificar e caracterizar os elementos da paisagem natural e tentar avaliar os padrões de uso do espaço por diferentes indicadores representados por espécies animais e vegetais, auxiliando, desta forma, na determinação de interrelações entre os mesmos e seu ambiente físico. A caracterização da área de estudo deverá ser efetuada a partir da digitalização de mapas topográficos e outros mapas temáticos disponíveis e interpretação de imagens de satélite. Todas as informações serão geocodificadas e armazenadas em computador utilizando-se de um Sistema de Informações Geográficas (SIG). As informações biológicas e ecológicas obtidas em campo pelos demais pesquisadores do projeto serão geoposicionadas com o uso de um receptor GPS e serão armazenadas e processadas em computador para obtenção de novos níveis de informação e análise de relações entre os elementos da paisagem. Deverão ser realizadas análises temporais do uso e ocupação do solo na área de estudo e seu entorno. Os produtos gerados por este projeto deverão ainda subsidiar com informações a elaboração de diretrizes de ordenamento da área de estudo que poderão ser adotadas pelo poder público.

A dispersão de sementes por vertebrados tem recebido atenção crescente nos últimos 20 anos, consolidando-se como uma das vertentes da Ecologia que possui um conjunto distinto de conceitos e métodos de investigação. No Brasil esta tendência faz-se sentir através do número crescente, embora ainda incipiente, de artigos científicos, teses e trabalhos apresentados em congressos. Entretanto, o enfoque dado até agora no Brasil tem sido basicamente naturalístico, limitando-se a descrever as situações e comportamentos envolvidos nos eventos de frugivoria por vertebrados. Uma abordagem integrada, como a apresentada aqui, permitirá estabelecer os fatores determinantes dessa interação, desde o nível individual até o comunitário, gerando informações úteis sobre o funcionamento de mecanismos que potencializam ou diminuem a biodiversidade na floresta atlântica.

Por outro lado, o Parque Estadual Intervales é uma das mais novas unidades de conservação do estado de São Paulo nesta categoria, estando na fase de implantação do seu Plano de Gestão (Fundação Florestal, 1997). As informações obtidas neste projeto contribuirão decisivamente para a efetivação de medidas de manejo e conservação do PEI. Uma vez testada e aprovada a metodologia proposta neste projeto para avaliação da biodiversidade nas áreas estudadas do PEI, sua aplicação também será possível em outras localidades da mata atlântica, ou mesmo em outros biomas brasileiros onde a dinâmica das interações frugívoros-plantas ainda é mal-conhecida, como a floresta estacional semidecídua, o cerrado e a caatinga.

Almeida-Scabbia, R. 1996. Fitossociologia de um trecho de Mata Atlântica no sudeste do Brasil. Tese de Mestrado. Rio Claro, UNESP.

Blake, J. G. & Loiselle, B. A. 1991. Variation in resource abundance affects capture rates of birds in three lowland habitats in Costa Rica. Auk 108: 114-130.

Briand, F. 1983. Environmental control of food web structure. Ecology, 64: 253-263.

Cetra, M.; Petrere, M., Jr.; Pagano, S. N. & De Marco, P., Jr. 1994. Relação espécie-abundância e diversidade de uma floresta mesófila semidecídua (Rio Claro-SP). In: I Encontro Brasileiro de Ciências Ambientais. Volume 3. UFRJ, Rio de Janeiro. p. 846-861.

Charles-Dominique, P. 1993. Speciation and coevolution: an interpretation of frugivory phenomena. In: Fleming, T. H. & Estrada, A, (eds.) Frugivory and seed dispersal: ecological and evolutionary aspects. Dordrecht, Kluwer Acad. Publ., p. 75-84.

Charles-Dominique, P.; Atramentowicz, M.; Charles-Dominique, M.; Gérard, H.; Hladik, A.; Hladik, C. M. & Prévost, M. F. 1981. Les mammifères frugivores nocturnes d’une forêt guyanaise: inter-relations plantes-animaux. Rev. Ecol. (Terre et Vie) 35: 341-435.

Collar, N. J.; Gonzaga, L. A. P.; Jones, P. J. & Scott, D. A. 1987. Avifauna da Mata Atlântica. In: Seminário sobre desenvolvimento econômico e impacto ambiental em áreas do trópico úmido brasileiro. Anais, Rio de Janeiro, p. 73-84.

Collar, N. J.; Gonzaga, L. P.; Krabbe, N.; Madroño Nieto, A.; Naranjo, L. G.; Parker, T. A. & Wege, D. C. 1992. Threatened birds of the Americas. ICBP/IUCN Red Data Book, Cambridge.

Cowell, R. K. & Coddington, J. A. 1994. Estimating terrestrial biodiversity through extrapolation. Philosophical Transactions of the Royal Society of London [Biology], 345:101-118.

Faria, D. M. 1996. Uso de recursos alimentares por morcegos filostomídeos fitófagos na Reserva de Santa Genebra, Campinas, São Paulo. Tese de mestrado. Campinas, Universidade Estadual de Campinas, 86 p.

Feitosa-Nascimento, F. H. 1994. Sucessão em trechos da mata atlântica na região da Serra de Paranapiacaba (Fazenda Intervales), Ribeirão Grande, São Paulo. Tese de Mestrado. São Paulo, USP.

Fleming, T. H.1991. Fruiting plant-frugivore mutualism: the evolutionary theater and the ecological play. In: Price, P. W.; Lewinsohn, T. M.; Fernandes, W. & Benson, W. W. (eds.) Plant-animal interactions: evolutionary ecology in tropical and temperate regions. John Wiley & Sons, p. 119-144.

Fleming, T. H.; Breitwisch, R. & Whitesides, G. H. 1987. Patterns of tropical vertebrate frugivore diversity. Ann. Rev. Ecol. Syst. 18: 91-109.

Fonseca, G. A. B. da 1985. The vanishing Brazilian Atlantic Forest. Biol. Conserv. 34: 17-34.

Foster, M. S. 1977. Ecological and nutritional effects of food scarcity on a tropical frugivorous bird and its fruit source. Ecology 58: 73-85.

Foster, R. B. 1982. Famine on Barro Colorado Island. In: Leigh Jr., E. G.; Rand, A. S. & Windsor, D. M. (eds.). The ecology of a tropical forest. Washington, Smithsonian Inst. Pr., p. 201-212.

Fragoso, J. M. V. 1997. Tapir-generated seed shadows: scale-dependent patchiness in the Amazon rain forest. Journal of Ecology 85: 519-529.

Fundação Florestal 1997. Parque Estadual Intervales. Plano de gestão ambiental, fase 1. São Paulo, Secretaria do Meio Ambiente.

Galetti, M. 1996. Fruits and frugivores in a brazilian atlantic forest. Ph. D. Thesis. Cambridge, Cambridge University

Galetti, M; Martuscelli, P.; Olmos, F. & Aleixo, A. 1997. Ecology and conservation of the jacutinga Pipile jacutinga in the Atlantic Forest of Brazil. Biological Conservation 82: 31-39.

Gilbert, L. E. 1980. Food web organization and the conservation of neotropical diversity. In: Soulé, M. E. & Wilcox, B. A. (eds.). Conservation Biology, an evolutionary-ecological perspective. Sunderland, Sinauer, p. 11-33.

Heithaus, E. R. 1982. Coevolution between bats and plants. In: Kunz, T. H. (ed.) Ecology of bats. New York, Plenum Pr., p. 327-367.

Heithaus, E. R.; Fleming, T. H. & Opler, P. A. 1975. Foraging patterns and resource utilization in seven species ob bats in a seasonal tropical forest. Ecology 56: 841-854.

Herrera, C. M. 1985. Determinants of plant-animal coevolution: the case of mutualistic dispersal of seeds by vertebrates. Oikos 44: 132-141.

Howe, H. F. 1977. Bird activity and seed dispersal of a tropical wet forest tree. Ecology 58: 539-550.

Howe, H. F. 1981. Dispersal of a neotropical nutmeg (Virola sebifera) by birds. Auk 98: 88-98.

Howe, H. F. 1984. Implications of seed dispersal by animals for tropical reserve management. Biol. Conserv. 30: 261-281.

Howe, H. F. 1986. Seed dispersal by fruit-eating birds and mammals. In: Murray, D. R. (ed.). Seed dispersal. Sydney, Academic Pr. Australia, p. 123-189.

Howe, H. F. & Smallwood, J. 1982. Ecology of seed dispersal. Annual Review of Ecology and Systematics 13: 201-228.

Howe, H. F. & Westley, L. C. 1988. Ecological relationships of plants and animals. Oxford, Oxford Univ. Pr., 273 p.

Janzen, D. H. 1983. Dispersal of seeds by vertebrates guts. In: Futuyma, D. J. & Slatkin, M. (eds.). Coevolution. Sunderland, Sinauer, p. 232-262.

Jordano, P. 1985. Patterns of mutualistic interactions in pollination and seed dispersal: connectance, dependence asymmetries, and coevolution. Am. Nat. 129: 657-677.

Jordano, P. 1995. Angiosperm fleshy fruits and seed dispersers: a comparative analysis of adaptation and constraints in plant-animal interactions. Am. Nat. 145: 163-191.

Karr, J. R.; Robinson, S. K.; Blake, J. G. & Bierregaard, R. O. 1990. Birds of four neotropical forests. In: Gentry, A. (ed.). Four neotropical rainforests. New Haven, Yale Univ. Pr., p. 237-269.

Law, R. & Blackford, J. C. 1992. Self-assembling food webs: a global viewpoint of coexistence of species in Lotka-Volterra communities. Ecology 73: 567-578.

Leighton, M. & Leighton, D.R. 1983. Vertebrate responses to fruiting seasonality within a bornean rainforest. In: S. L. Suton, T. C. Whitmore & A. C. Chadwick (eds.). Tropical rainforests: ecology and management. Oxford, Blackwell, p. 181-209.

Leitão-Filho, H. F. 1993. Ecologia da Mata Atlântica em Cubatão. Campinas, Editora Unesp/Unicamp.

Levey, D. J. 1988a. Tropical wet forest treefall gaps and distributions of understory birds and plants. Ecology 69: 1076-1089.

Levey, D. J. 1988b. Spatial and temporal variation in Costa Rican fruit and fruit-eating bird abundance. Ecol. Monogr. 58: 251-269.

Lino, C. F. (ed.) 1992. Reserva da Biosfera da Mata Atlântica. Plano de Ação. Vol 1. Campinas, Consórcio Mata Atlântica/UNICAMP, 101 p.

Mantovani, W. no prelo. A vegetação. In: Fundação Florestal. Intervales. São Paulo, Secretaria do Meio Ambiente.

Marinho-Filho, J. S. 1991. The coexistence of two frugivorous bat species and the phenology of their food plants in Brazil. J. Trop. Ecol. 7: 59-67

Marinho-Filho, J. S. & Sazima, I. 1989. Activity patterns of six phyllostomid bat species in southeastern Brazil. Rev. Bras. Biol. 49: 777-782

McKey, D. 1975. The ecology of coevolved seed dispersal systems. In: Gilbert, L. E. & Raven, P. H. (eds.). Coevolution of animal and plants. Austin, Univ. Texas Pr., p. 159-191.

Mills, L. S.; Soul, M. E. & Doak, D. F. 1993. The keystone-species concept in ecology and conservation. Bioscience 43: 219-224.

Morellato, L. P. C. Estudo da fenologia de árvores, arbustos e lianas de uma floresta semidecídua no sudeste do Brasil. Tese de Doutorado. Campinas, Universidade Estadual de Campinas.

Morrison, D. W. 1978. Lunarphobia in a neotropical fruit bat, Artibeus jamaicensis (Chiroptera; Phyllostomidae). Anim. Behav. 26: 852-855.

Passos, F. C. 1997. Seed dispersal by black lion tamarin, Leontopitechus chrysopygus (Primates, Callitrichidae), in southeastern Brazil. Mammalia 61: 109-111.

Pijl, L. van der 1969. Evolutionary action of tropical animals on the reproduction od plants. Biol. J. Linn. Soc. 1: 85-96.

Pijl, L. van der 1982. Principles of dispersal in higher plants. 3 ed. Berlin, Springer Verlag, 215 p.

Powell, G. V. N. & Bjork, R. 1995. Implications of intratropical migration on reserve design: a case study using Pharomachrus mocinno. Conserv. Biol. 9: 354-362.

Price, M. V. & Jenkins, S. H. 1986. Rodents as seed consumers and dispersers. In: Murray, D. R. (ed.). Seed dispersal. Sydney, Academic, p. 191-235.

Regal, P. J. 1977. Ecology and evolution of flowering plant dominance. Science 196: 622-629.

Reis, A. 1995. Dispersão de sementes de Euterpe edulis Martius - (Palmae) em uma floresta ombrófila densa montana da encosta atlântica em Blumenau, SC. Tese de doutorado. Instituto de Biologia, Unicamp.

Robinson, J. G. & Redford, K. H. 1991. Neotropical wildlife use and conservation. Chicago, Univ. Chicago Pr.

Smythe, N. 1970. Relationships between fruiting seasons and seed dispersal methods in a neotropial forest. Am Nat. 104: 25-35.

Smythe, N. 1986. Competition and resource partioning in the guild of neotropical terrestrial frugivorous mammals. Ann. Rev. Ecol. Syst. 17: 169-188.

Smythe, N.; Glanz, W.E. & Leigh, E. G. 1982. Population regulation in some teerestrial frugivores. In: Leigh, E. G.; Rand, A. S. & Windsor, D. M. (eds.). The ecology of a tropical forest. Washington, Smithsonian, p. 227-238.

Snow, D. W. 1981a. Tropical frugivorous birds and their food plants: a world survey. Biotropica 13: 1-14

Snow, D. W. 1981b. Coevolution of birds and plants. In: Forey, P. L. (ed). The evolving biosphere. British Museum (Natural History), Cambridge Univ. Pr., p. 169-178.

SOS Mata Atlântica & INPE 1992. Atlas da evolução dos remanescentes florestais e ecossistemas associados do domínio da Mata Atlântica no período de 1985-1990. São Paulo, Fundação SOS Mata Atlântica.

Soulé, M. E. & Simberloff, D. 1986. What do genetics and ecology tell us about the design of nature reserves? Biol. Conserv. 35:19-40.

Stiles, F. G. 1985. On the role of birds in the dynamics of neotropical forests. In: Diamond, A. W. & Lovejoy, T. E. (eds.). Conservation of tropical forest birds. ICBP Technical Publications No. 4, p. 49-59.

Strahl, S. D. & Grajal, A. 1991. Conservation of large avian frugivores and the management of Neotropical protected areas. Oryx 25: 50-55.

Terborgh, J. 1986. Community aspects of frugivory in tropical forests. In: Estrada, A. & Fleming, T. H. (eds.). Frugivores and seed dispersal. Dordrecht, Dr. W. Junk Publ., p. 371-384.

Terborgh, J. 1992. Maintenance of diversity in tropical forests. Biotropica 24: 283-292.

Thomas, D. W. & La Val, R. K. 1988. Survey and census methods. In: Kunz, T. H. (ed.) Ecological and behavioral methods for the study of bats. Washington, Smithsonian Inst. Pr., p.

Walker, B. H. 1992 Biodiversity and ecological redundancy. Conservation Biology 6: 18-23.

Wheelwright, N. T.; Haber, W. A.; Murray, K. G. & Guindon, C. 1984. Tropical fruit-eating birds and their food plants: a survey of a Costa Rican lower montane forest. Biotropica 16: 173-192.

Willig, M. R.; Camilo, G. R. & Noble, S. J. 1993. Dietary overlap in frugivorous and insectivorous bats from edaphic cerrado habitats of Brazil. J. Mamm. 74: 117-128.

Willis, E. O. 1979. The composition of avian communities in remanescent woodlots in southern Brazil. Papéis Avulsos Zool. 33: 1-25.

Willis, E. O. 1980. Ecological roles of migratory and resident birds on Barro Colorado Island, Panama. In: Keast, A, & Morton, E. S. (eds.). Migrant birds in the neotropics. Washington, Smithsonian Inst. Pr. p. 205-225.